El Festival Daihasei ha comenzado, y eso significa, por supuesto, que la Escuela Secundaria Tokiwadai -una prestigiosa escuela secundaria sólo para chicas- también está compitiendo. A pesar de la participación de la "As de Tokiwadai", Mikoto Misaka, las demás alumnas que participan se esfuerzan al máximo por ganar, por muy imposible que parezca la hazaña frente a su abrumador poderío. Sin embargo, no todo es diversión y juegos. Debido al festival, Ciudad Academia se abre al mundo exterior, y varias facciones han empezado a tramar formas de infiltrarse en la ciudad. Misaka parece estar en su radar, y a medida que avanza el festival, comienzan a surgir personas que acechan desde las sombras... Toaru Kagaku no Railgun T trae de vuelta al As de Tokiwadai y a sus amigos para que se adentren en el lado oscuro de Ciudad Academia. Desde ataques terroristas hasta despiadados proyectos subterráneos, todo es posible en esta ciudad.

La historia trata de un joven llamado Takeru Takemoto, que tiene un modo diferente de ver al mundo, ya que mientras otros jóvenes solo viven día a día, él se cuestiona constantemente como el mundo y la vida cambian de forma inevitable. Una noche, mientras hacía una entrega en su motocicleta para el local de su tío, acompañado por su mejor amigo Ryo, una extraña luz pasó por su lado dirigiéndose hacia el bosque. Siguiendo el destello encontraron a una extraña chica, que estaba dentro de una especie de capullo transparente. Takeru reacciona como si conociese a dicha chica y decide sacarla de allí. De pronto, una especie de monstruo aparece tratando de herirla, Takeru en vista de no poder hacer nada pierde esperanza, pero súbitamente sufre una extraña transformación y su cuerpo adquiere el poder y la fuerza necesaria para derrotar a la criatura. Tras esto decide llevar a la muchacha a vivir con él y sus tíos, la cual responde al nombre de Hikari, poco a poco ella comienza a aprender del mundo, la gente y especialmente de como las cosas nacen viven, mueren y esencialmente cambian o dan su lugar a otras nuevas, ya que a pesar de su apariencia Hikari es algo más allá de lo humano. Sin embargo parece ser una mala época para el mundo, el monstruos que los atacó esa noche es solo uno de tantos que aparecen por el mundo y Jennifer Portman, una científica especializada en catástrofes de nivel planetario, investiga esto ya que cada vez que sucedido la aparición de este tipo de criaturas ha sido el comienzo de algún tipo de evento de extinción a nivel mundial que ha acabado con todas las formas de vida que existían hasta ese momento.

En el año 2029, se produce un hundimiento masivo de la tierra en la costa mediterránea. Todo el oxígeno en un radio de 3 kilómetros desaparece de la corteza terrestre. Desde ese acontecimiento, muchos elementos químicos, como el oxígeno, el carbono, el oro, el molibdeno y el cobalto, han desaparecido de la faz de la Tierra. La desaparición de los elementos químicos ha provocado la desaparición de otras cosas: bosques, campos, edificios, ruinas antiguas e incluso la propia vida. La humanidad pronto se da cuenta de que todo está hecho de elementos químicos. 60 años después, la población humana se ha reducido a una décima parte de lo que era en su época de máximo esplendor. Después de muchas investigaciones, la causa de la desaparición de los elementos químicos se hace evidente. Los elementos químicos han estado fluyendo hacia la Tierra Nega, otra "Tierra" que se encuentra más allá de la barrera dimensional. Se forma un equipo llamado "Cazador de Elementos" para evitar la muerte de la Tierra. Todos los miembros son niños de 13 años o menos. Sólo los niños, cuyos procesos de pensamiento son más fluidos que los de los adultos, pueden acceder a la Tierra Nega.

La historia comienza en una ciudad llamada Romdo en la cual habitan humanos y unos robots denominados Autoraves, pero luego ocurren una serie de asesinatos causados por Autoraves infectados con un virus denominado Cogito, el cual dota de emociones a los robots. Vincent un inmigrante encargado de eliminar autoraves infectados se ve involucrado con uno llamado PINO la cual es acusada de causar la infección en la ciudad. Mediante las investigaciones Lil Mayer llega a Vincent del cual se desconoce su pasado, mientras tanto Vincent y pino son expulsados de romdo , Lil comienza a dudar sobre las leyes de la ciudad y decide ir a buscarlo lo que la lleva a comenzar un viaje lleno de secretos y situaciones inesperadas junto a Vincent y pino por el mundo en busca del pasado de Vincent, donde descubrirán a un mundo debastado pero con vida y a unos humanoides denominados Proxys que pueden ser la salvación del mundo.