El Festival Daihasei ha comenzado, y eso significa, por supuesto, que la Escuela Secundaria Tokiwadai -una prestigiosa escuela secundaria sólo para chicas- también está compitiendo. A pesar de la participación de la "As de Tokiwadai", Mikoto Misaka, las demás alumnas que participan se esfuerzan al máximo por ganar, por muy imposible que parezca la hazaña frente a su abrumador poderío.

Sin embargo, no todo es diversión y juegos. Debido al festival, Ciudad Academia se abre al mundo exterior, y varias facciones han empezado a tramar formas de infiltrarse en la ciudad. Misaka parece estar en su radar, y a medida que avanza el festival, comienzan a surgir personas que acechan desde las sombras...

Toaru Kagaku no Railgun T trae de vuelta al As de Tokiwadai y a sus amigos para que se adentren en el lado oscuro de Ciudad Academia. Desde ataques terroristas hasta despiadados proyectos subterráneos, todo es posible en esta ciudad.