Perder a un ser querido es tan doloroso que a veces se desea poder resucitarlo, una debilidad que explota el enigmático Conde del Milenio. Para fabricar sus armas mecánicas conocidas como "Akuma", utiliza las almas de los muertos que son llamados de vuelta. Una vez que un alma es colocada en una Akuma, queda atrapada para siempre, y la única forma de salvarla es exorcizarla de su recipiente usando el arma Anti-Akuma, "Inocencia".

Después de pasar tres años como discípulo del General Cross, Allen Walker es enviado a la Orden Negra -una organización formada por quienes están dispuestos a luchar contra la Akuma y el Conde del Milenio- para convertirse en un Exorcista oficial. Con un brazo como su Inocencia y un ojo maldito que puede ver las almas que sufren dentro de una Akuma, depende de Allen y sus compañeros Exorcistas detener el último complot del Conde del Milenio: uno que puede llevar a la destrucción del mundo.